Cell to cell communication in plants: ions take charge

Abstract

In the words of the german mycologist Anton de Bary, symbiosis is defined as the living together of dissimilar organisms. The not unusual establishment of gradual physiological and/or developmental interdependence among organisms underlies a selective force attributable to symbiotic phenomena along extended co-evolutionary time. The commonly cited example of flowering plants´major radiation events in the Cretaceous stands as an impressive case of adaptive speciation linked to mutualistic co-evolution with insects. The existence of a whole biological Kingdom of photosynthetic organisms is regarded as the evolutionary derivation of a successful adaptation of the ancestral chloroplast as an endosymbiotic entity. Understanding the basal features of symbiotic systems stands as a fundamental topic in Biology, as it encompasses mechanisms that might have played roles in the evolution of major biological themes, such as multicellularity and immunity. Plants establish widespread, both phylogenetically and geographically speaking, mutualistic symbiotic interactions with large groups of Fungi. Among other important differences, according to whether the fungal hyphae penetrate or not the plant cell wall during proximate cellular interactions these relationships are classified as endo- or ectomycorrhizas. These comprise some of the most ubiquitous symbioses on Earth, with a large impact on agriculture and in shaping ecological niches. Addressing inter-specific cell-cell communication in these systems is crucial in order to properly understand its mechanistic basis and evolutionary paths. In the first chapter we address the hypothesis of the existence of a putative role played by ion dynamics in cell signaling between symbionts, as it has been shown to be the case for well characterized plant-microbe interactions. We describe an original process of ion flux modulation in ectomycorrhizal roots, elaborating on its relevance for plant nutrition and ontogeny. In the second chapter, we theoretically address the evolution of root endosymbioses, introducing useful evolutionary developmental biology concepts, such as homology and modularity, aiming at further clarifying the emergence of these systems. The transversal relevance of ionic behaviour in the establishment of biological connections stands out as the main conclusion of the overall work. Playing a crucial role in morphogenesis, modulation of ion fluxes and bioelectricity can provide an additional layer of regulation and fine-tunning of biological processes, particularly in information flow and processing during the establishment of symbiotic crosstalks.

De acordo com o micologista alemão Anton de Bary, o termo “simbiose” pode ser definido como “a vida em comum de diferentes organismos”. O vulgar estabelecimento de interdependência fisiológica e/ou ontogénica entre organismos evidencia uma força selectiva que pode ser atribuída a fenómenos simbióticos, operando durante o tempo co-evolutivo. O exemplo comunmente citado dos grandes eventos de radiação das angiospérmicas durante o Cretáceo destaca-se como um caso de especiação adaptativa estreitamente relacionado com interacções mutualísticas com insectos. A própria existência de todo um Reino biológico composto por organismos fotossintéticos é vista como tendo resutado da derivação evolutiva da adaptação do cloroplasto ancestral ao ambiente endossimbiótico. A compreensão de aspectos basais do funcionamento de sistemas simbióticos destaca-se como um tema fundamental em Biologia, uma vez que relaciona mecanismos que poderão ter actuado ao longo da evolução de grandes inovações biológicas, como a multicelularidade e a imunidade. As plantas estabelecem relações mutualísticas com um variado número de grupos de fungos, com enorme dispersão geográfica e filogenética. Entre outras diferenças importantes que as distinguem, estas podem ser classificadas como endo- ou ectomicorrizas consoante a capacidade exibida pelas hifas dos fungos penetrarem ou não a parede celular vegetal. Correspondem a algumas das mais ubíquas simbioses na Terra, com grande impacto na agricultura e na modificação de nichos ecológicos. O estudo da comunicação interespecífica célula-célula nestes sistemas é fundamental, de forma a que possamos melhor entender as suas bases mecanísticas e percursos evolutivos. Assim, no primeiro capítulo debruçamo-nos sobre a hipótese da existência de um putativo papel desempenhado pela dinâmica iónica celular em fenómenos de sinalização entre simbiontes, tal como demonstrado em exemplos bem caracterizados de interacções planta-microorganismo. Descrevemos um processo de modulação de fluxo iónico em raízes ectomicorrizadas, elaborando em torno da sua relevância para a nutrição e desenvolvimento da planta. No segundo capítulo apresenta-se uma abordagem teórica à evolução de endossimbioses radiculares, introduzindo conceitos úteis provenientes da biologia evolutiva e do desenvolvimento, tais como os de homologia e modularidade, com o objectivo de melhor clarificar a emergência destes sistemas. A relevância transversal do comportamento iónico no estabelecimento de conecções biológicas destaca-se como conclusão central do trabalho aqui descrito. Apresentando um papel crucial em fenómenos de morfogénese, a modulação de fluxos iónicos e bio-electricidade providenciam uma camada adicional de regulação e afinação de processos biológicos, particularmente no fluxo e processamento de informação durante a formação de interações simbióticas.