Combining neuromuscular and biomechanical features to assess sensorimotor impairments after spinal cord injury or stroke

Abstract

Stroke and spinal cord injury (SCI) are the most common causes of paresis and paralysis. Disabilities that follow stroke (hemiparesis, hemiplegia) or SCI (paraplegia, tetraplegia) are the result of an inappropriate muscle coordination and activation, leading to impaired motor functions (e.g., walking, cycling) and, thereby, preventing affected people from healthy-like participation in daily activities. The assessment of sensorimotor impairments has been mainly performed with qualitative methods (classical clinical scales) or subjective assessment from clinical personnel (based on visual observation). These techniques may lead to low inter-rater reliability and, as a consequence, to inadequate interventions. Gait training must have the ability to adapt to individual progression of each patient. Therefore, it is necessary to quantitatively assess locomotor responses after neurological diseases. The main goal of this Ph.D. Thesis is to generate meaningful quantitative metrics to assess sensorimotor impairments of patients that suffered a stroke or an incomplete spinal cord injury (iSCI). To achieve this main goal, it is necessary to advance neurophysiological and biomechanical conceptual foundations underlying gait function. Further design of appropriate protocols and the generation of these metrics may improve future rehabilitation treatments tailored to each of the aforementioned patients. Recent researches on pathological conditions strongly recommend gait analysis to adequately assess and follow-up patients and to support clinical decision on the best treatment. Measures derived from gait analysis provide detailed and quantitative description of motor impairments. On the other hand, a technique called analysis of muscle synergies (groups of co-activated muscles responsible for the control of motor tasks), which is based on statistical analysis of electromyographic (EMG) features, has emerged as a promising tool that can a better the clinician a better view of the neural structure underlying motor behaviors and how they change during the rehabilitation process. Thus, a combination of metrics informing about biomechanical and neuromuscular performance in realistic conditions should lead to a better assessment of motor impairments. To achieve the main goal of this Ph.D. Thesis, four distinct and complementary studies were performed. The first study investigated similar features of walking and cycling under the muscle synergies hypothesis. This study was motivated by the need for novel tools to measure and predict motor performance of neural injured patients. This need has emerged because some patients who suffered neural injuries do not have sufficient muscle force to walk during the early stage of rehabilitation and, as a consequence, cannot be assessed properly during walking tasks. Due to similarities in kinematics and muscle control, cycling might be explored as a possible framework. Results of this study provided evidences for common neuromuscular mechanisms of the two motor tasks. The results of study 1 supported the hypothesis of using cycling to assess gait-related motor performance. Thus, the second study of this research aimed to test this hypothesis on subjects affected by iSCI. First of all, results showed that iSCI patients preserved a synergistic control of muscles during cycling and the similarity of synergies with respect to healthy controls correlated with the degree of impairment. Second, muscle synergies outcomes extracted during cycling correlated with clinical measurements of gait performance and/or spasticity caused by abnormal spatiotemporal muscle co-activation. After iSCI, both body sides may be affected differently, resulting in asymmetric motor control and functional behavior. The third study of this Thesis used some biomechanical features, as well as the analysis of muscle synergies to differentiate most and less affected sides. Results showed that biomechanical analysis was more effective than the analysis of muscle synergies to detect differences between the most and the less affected sides of iSCI patients. Based on the findings of studies 2 and 3, which showed the usefulness of muscle synergies and biomechanical features to assess iSCI patients, the fourth and last study of this Thesis tested whether the combination of a small set of gait features and the analysis of muscle synergies could better predict walking function poststroke than the gold-standard scale (Fugl-Meyer Assessment, FMA). It was possible to find some variables (from both the most and the less affected side) that correlated better with walking function than FMA. In conclusion, this Thesis presented novel methodologies and metrics that allow for a quantitative assessment of sensorimotor impairments in patients that suffered an iSCI or a stroke. In particular, the use of metrics based on EMG and biomechanical features gave a new insight into the motor recovery mechanisms as well as the performance after neural damage. These metrics may be explored in the future as a complement to the current clinical assessment procedures.

Os acidentes vasculares cerebrais (AVCs) e as lesões medulares são a causa mais comum de paresia e paralisia. As incapacidades resultantes de um AVC (hemiparesia, hemiplegia) ou de uma lesão medular (paraplegia, tetraplegia) são o resultado de uma coordenação e ativação muscular inadequadas, conduzindo a funções motoras (marcha, ciclismo, por exemplo) inadequadas e, desse modo, impedindo as pessoas afetadas de terem uma participação saudável em atividades diárias. A avaliação das de ciências sensoriais e motoras tem sido efetuada sobretudo com base em métodos qualitativos (escalas clínicas clássicas) ou avaliações subjetivas de pessoal clínico (com base na observação visual). Estas técnicas podem resultar numa baixa contabilidade entre avaliadores e, como consequência, a intervenções inadequadas. O treino da marcha deve ter a capacidade de se adaptar a progressão individual de cada paciente. Portanto, e necessário avaliar quantitativamente as respostas locomotoras após doenças neurológicas. O principal objetivo desta Tese de Doutoramento e gerar métricas quantitativas para avaliar de ciências sensoriais e motoras de pacientes que sofreram um AVC ou uma lesão medular incompleta. Para atingir este objetivo principal, e necessário desenvolver os princípios neurofisiológicos e biomecânicos subjacentes a marcha. A conceção adicional de protocolos adequados e a geração destas métricas pode melhorar os futuros tratamentos de reabilitação. As investigações mais recentes sobre condições patológicas aconselham vivamente a análise da marcha para poder avaliar e acompanhar adequadamente os pacientes e também para apoiar decisões clínicas sobre o melhor tratamento a executar. As medidas auferidas através da análise da marcha fornecem uma descrição detalhada e quantitativa de ciências motoras. Por outro lado, uma técnica chamada análise de sinergias musculares (grupos de músculos co-ativados responsáveis pelo controlo de tarefas motoras), que se baseia na análise estatística das características eletromiográficas (EMG), tem emergido como um instrumento promissor que pode oferecer ao pessoal clínico uma melhor visão das estruturas neuronais subjacentes às tarefas motoras e como estas mudam durante o processo de reabilitação. Sendo assim, uma combinação de métricas que forneçam informação sobre o desempenho biomecânico e neuromuscular em condições reais poder a levar a uma melhor avaliação de ciências motoras. Para atingir o objetivo principal desta Tese de Doutoramento, foram realizados quatro estudos distintos e complementares. O primeiro estudo investigou características semelhantes da marcha e do ciclismo sob a hipótese das sinergias musculares. Este estudo foi motivado pela necessidade de novos instrumentos de medida e predição do desempenho motor de pacientes que sofreram lesões neuronais. Esta necessidade surgiu visto que alguns pacientes que sofreram lesões neuronais não têm a for ca muscular suficiente para caminhar durante a fase inicial de reabilitação e, por conseguinte, não pode ser avaliados adequadamente durante tarefas de marcha. Devido às semelhanças cinemáticas e de controlo muscular, o ciclismo pode ser explorado como uma possível solução. Os resultados deste estudo forneceram evidências de que estas duas tarefas motoras apresentam mecanismos neuromusculares comuns. Os resultados do estudo 1 sustentaram a hipótese de utilizar o ciclismo para avaliar o desempenho motor relacionado com a marcha. Assim, o segundo estudo desta investigação teve como objetivo testar essa hipótese em pacientes afetados por uma lesão medular incompleta. Em primeiro lugar, os resultados mostraram que estes pacientes preservam um controlo sinérgico dos músculos durante o ciclismo e também que que a similaridade destas mesmas sinergias com as sinergias apresentadas por sujeitos controlo saudáveis se correlaciona com o grau de debilidade apresentado pelo paciente. Em segundo lugar, alguns valores da analise de sinergias correlacionaram-se com medidas clínicas de desempenho da marcha e/ou espasticidade causada pela ativação espaciotemporal anormal. Apos uma lesão medular incompleta, ambos os lados do corpo podem ser afetados de forma distinta, o que resulta num controlo motor e comportamento funcional distinto. O terceiro estudo desta Tese utilizou algumas variáveis biomecânicas, bem como a análise das sinergias musculares para diferenciar os lados mais e menos afetados. Os resultados mostraram que a análise biomecânica foi mais eficaz que a análise das sinergias musculares para detetar diferenças os lados mais e menos afetados destes pacientes. Baseado nas descobertas apresentadas nos estudos 2 e 3, o quarto e ultimo estudo desta Tese testou se a combinação de um pequeno conjunto de variáveis da marcha e da analise das sinergias musculares poderia predizer melhor a função de marcha apos um AVC do que utilizando a escala clínica padrão (Avaliação de Fugl-Meyer). Foi possível encontrar algumas variáveis (tanto do lado mais afetado como do lado menos afetado) que se correlacionaram melhor com a função de marcha do que os resultados de predição apresentados pela Avaliação de Fugl-Meyer. Em conclusão, esta Tese apresenta novas metodologias e métricas que permitem uma avaliação quantitativa de danos sensoriais e motores em pacientes que sofreram uma lesão medular ou um AVC. A utilização de métricas baseadas em EMG e variáveis biomecânicas possibilitaram a avaliação dos mecanismos de recuperação motora, bem como o desempenho após danos neuronais. Estas métricas podem ser exploradas no futuro como um complemento para os procedimentos atuais de avaliação clínica.