Invasive species as resource subsidies: functional importance

Abstract

Biological invasions are one of the main threats to global biodiversity, causing profound changes in ecosystems structure and functioning. So, understanding the functional impact of invasive alien species (IAS) is a major goal in ecology and conservation biology. Recent advances have shown that assimilatory-dissimilatory and physical ecosystem engineering are the two main mechanisms by which IAS can affect entire ecosystems. Although the number of studies has increased over the last years, a considerable lack of knowledge still exists about the possible effects of IAS on ecosystems. The Asian clam Corbicula fluminea (Müller, 1774) is well recognized by its invasive behaviour and high ecological impacts, being classified as one of 100 worst IAS in Europe. Despite the negative impacts, the presence of C. fluminea was lately associated with positive changes in some estuarine faunal groups and so far the mechanisms responsible for these effects remain unidentified. This thesis intended to understand and disentangle the main mechanisms explaining possible changes in an estuarine benthic community (Chapter 2), and in estuarine sediments biochemistry and microbial communities (Chapter 3). For that, a manipulative experiment under natural conditions was performed using five clam treatments (control, rock, closed shells, live clams, open shells), which were placed in a low sandy intertidal soft bottom area in the Minho River estuary (NW Iberian Peninsula) for 2 months. The presence of live and open shells of C. fluminea increased the density, biomass and species richness of the benthic community, mainly of species belonging to Annelida, Mollusca and Crustacea. These results may be explained by two mechanisms: (1) production of feces and pseudofeces by C. fluminea, which increases organic matter content and food resources for some benthic species; (2) ecosystem engineering activities by C. fluminea, which can create conditions for the establishment of other species via shell production and bioturbation in the sediments (Chapter 2). With the exception of potassium (K) that had higher concentration values in the open treatment, no differences were detected between treatments regarding the concentration values of carbon (C), nitrite (NO- 2), ammonium (NH+ 4), phosphate (PO3- 4) and calcium (Ca) in the sediments. Furthermore, the presence of live C. fluminea stimulated fungal biomass and bacterial diversity. Bioturbation activities by C. fluminea are possibly the main mechanism explaining these results; although factors such as the presence of other macroinvertebrate species and/or production of feces and pseudofeces by C. fluminea cannot be excluded (Chapter 3). Recent studies have also reported massive die-offs of C. fluminea in response to extreme climatic events (e.g. floods and droughts), which can have a significant importance on the invaded ecosystem acting as a resource pulse. In fact, during major floods the biomass transported to river banks can enter to the terrestrial food web, but also act as a carrion to the aquatic food web during major droughts. Despite the possible importance of resource pulses, studies addressing the transport of resources by IAS from aquatic to terrestrial areas are rare. Thus, this thesis also aimed to assess the possible importance of massive die-offs of C. fluminea as a resource pulse to terrestrial invertebrate (Chapter 4) and microbial communities and soil chemistry (Chapter 5). In addition, we also assess the importance of these mortalities as an additional resource to aquatic invertebrate and microbial communities and leaf litter decomposition (Chapter 6). In Chapters 4 and 5, a manipulative experiment using five levels of C. fluminea density (0, 100, 500, 1000 and 2000 ind. m-2) were placed in the left bank of the Minho River, and samples were collected 7, 30 and 90 days after C. fluminea addition. Clear differences were detected in abundance, biomass, richness and diversity of terrestrial invertebrates depending on the C. fluminea density, time and position. Interestingly, the highest abundance of adult Diptera was observed 7 days after C. fluminea addition, whereas that of the other terrestrial invertebrates was on day 30, both with C. fluminea densities higher than 500 ind. m-2 located on the edge of the experimental design (Chapter 4). Furthermore, C. fluminea carrion have significant effects on nutrients content [mainly NH+ 4, NO- 2, nitrate (NO- 3) and PO3- 4], fungal biomass and fungal and bacterial diversity (Chapter 5). Lastly in Chapter 6, a manipulative experiment under natural conditions was performed in an arm of the Minho River for 33 days. Results showed that C. fluminea die-offs did not affect the structure of microbial and invertebrate communities neither leaf decomposition. However, the presence of live C. fluminea stimulated fungal biomass and leaf mass loss, probably due to an increased availability of nutrients via production of feces and pseudofeces. Overall, the results confirmed that the presence of C. fluminea could have strong effects on native communities highlighting the main mechanisms underlying these effects (ecosystem engineering and increase in organic matter via production of feces and pseudofeces). Results also revealed that massive die-offs of C. fluminea, contributing with remarkable amounts of carrion for adjacent terrestrial ecosystems, may function as a resource pulse. Given the high density, biomass and widespread distribution of C. fluminea and the predicted increase and intensification of extreme climatic events, the ecological importance of these phenomena cannot be ignored and should be further investigated.

As invasões biológicas são uma das principais ameaças à biodiversidade global, causando alterações profundas na estrutura e funcionamento dos ecossistemas. Assim, perceber a importância funcional das espécies invasoras é um dos principais objetivos em ecologia e conservação. Avanços recentes têm mostrado que a assimilação-dissimilação e engenharia de ecossistemas são os dois mecanismos principais através dos quais as espécies invasoras podem afetar os ecossistemas. Embora o número de estudos tenham aumentado nos últimos anos, há uma considerável falta de conhecimento em torno dos possíveis efeitos dessas espécies nos ecossistemas. A ameijoa Asiática Corbicula fluminea (Müller, 1774) é bem reconhecida pelo seu comportamento invasor e pelos graves impactos ecológicos que pode causar, sendo mesmo classificada como uma das 100 piores espécies invasoras na Europa. Apesar destes impactos negativos, a presença de C. fluminea tem sido recentemente associada a efeitos positivos em alguns grupos faunísticos estuarinos mas, até ao momento, os mecanismos responsáveis por esses efeitos não foram esclarecidos. Esta tese teve por objetivo perceber quais os principais mecanismos subjacentes às possíveis alterações nas comunidades bentónicas estuarinas (Capítulo 2), e avaliar possíveis efeitos na bioquímica do sedimento e nas comunidades microbianas estuarinas (Capítulo 3). Para isso, foi realizada uma experiência manipulativa em condições naturais usando cinco tratamentos com a amêijoa Asiática (controlo, pedras, conchas fechadas, amêijoas vivas, conchas abertas), os quais foram colocados numa zona intertidal do estuário do Rio Minho (NO Península Ibérica) durante dois meses. A presença de amêijoas vivas e de conchas abertas de C. fluminea aumentou a densidade, a biomassa e a riqueza de espécies da comunidade bentónica, principalmente de espécies pertencentes aos Annelida, Mollusca e Crustacea. Estes resultados podem ser explicados por dois mecanismos: (1) produção de fezes por C. fluminea, o que aumenta o conteúdo de matéria orgânica, funcionando como um recurso trófico para algumas espécies bentónicas; (2) atividades de engenharia de ecossistemas por parte de C. fluminea, o que pode criar condições para o estabelecimento de outras espécies através das conchas e bioturbação do sedimento (Capítulo 2). Com a exceção do potássio (K), que apresentou valores de concentração elevados no tratamento com conchas abertas, não foram detetadas diferenças entre os tratamentos nos valores de concentração de carbono (C), nitrito (NO- 2), amónia (NH+ 4), fosfato (PO3- 4) e cálcio (Ca) no sedimento. Para além disso, a presença de indivíduos vivos de C. fluminea estimulou a biomassa dos fungos e a diversidade das bactérias associadas ao sedimento. Atividades de bioturbação realizadas por C. fluminea são possivelmente o mecanismo principal que explica estes resultados; embora fatores como a presença de outras espécies de macroinvertebrados e/ou produção de fezes por C. fluminea não possam ser excluídos (Capítulo 3). Estudos recentes também têm reportado mortalidades massivas de C. fluminea como resultado de eventos climáticos extremos (e.g. cheias e secas), os quais podem ter uma importância significativa no ecossistema invadido atuando como um pulso de recurso. De facto, durante eventos de cheias, a biomassa transportada para as margens do rio pode entrar na cadeia trófica terrestre, mas também pode atuar como um recurso para a cadeia trófica aquática durante eventos de seca. Apesar da possível importância dos pulsos de recursos, estudos que abordem o transporte de recursos por espécies invasoras de ecossistemas aquáticos para terrestres são raros. Assim, esta tese também teve por objetivo avaliar o possível efeito das mortalidades massivas de C. fluminea como um pulso de recurso para as comunidades de invertebrados (Capítulo 4) e de microrganismos terrestres e para a química do solo (Capítulo 5). Adicionalmente, foi estimado também o seu efeito como um recurso adicional para as comunidades de invertebrados e de microrganismos aquáticos e na decomposição da folhada (Capítulo 6). Nos Capítulos 4 e 5, foi realizada uma experiência manipulativa usando cinco níveis de densidade de C. fluminea (0, 100, 500, 1000 e 2000 ind. m-2) os quais foram colocados na margem esquerda do Rio Minho, e recolhidas após 7, 30 e 90. Foram detetadas diferenças claras na abundância, biomassa, riqueza em espécies e na diversidade de invertebrados terrestres dependendo da densidade de C. fluminea, do tempo e da posição (centro ou periferia) em que foram colocadas as amostras. Interessante, a abundância mais elevada de Diptera foi observada 7 dias depois da adição de C. fluminea, enquanto que a de outros invertebrados terrestres foi no dia 30, ambos para densidades de C. fluminea superiores a 500 ind. m-2 localizadas na periferia da área de estudo (Capítulo 4). Para além disso, foram observados efeitos significativos no conteúdo de nutrientes (principalmente em NH+ 4, NO- 2, NO- 3 e PO3- 4), na biomassa de fungos e na diversidade de fungos e bactérias (Capítulo 5). Por fim, no Capítulo 6, foi realizada uma experiência manipulativa em condições naturais num braço do Rio Minho durante 33 dias. Os resultados mostraram que as mortalidades de C. fluminea não afetaram a estrutura das comunidades de invertebrados e de microrganismos, nem a decomposição da folhada. No entanto, a presença de indivíduos vivos de C. fluminea estimulou a biomassa dos fungos e o processo de decomposição de folhada, provavelmente devido ao aumento da disponibilidade de nutrientes via a produção de fezes. Em termos gerais, os resultados confirmaram que a presença de C. fluminea pode ter fortes efeitos nas comunidades nativas, e nos processos ecológicos pela atividade que desempenham como engenheiro de ecossistemas e por contribuírem para o aumento de matéria orgânica via produção de fezes. Além disso, revelaram que as mortalidades massivas de C. fluminea podem funcionar como um pulso de recurso. Dada a grande densidade, biomassa e distribuição de C. fluminea e o previsível aumento e intensificação de eventos climáticos extremos, a importância ecológica destes fenómenos não pode ser ignorada e deverá ser investigada.